责编 | 王一
陆地生物占地球生物总数的85%，其多样性与被子植物的起源和扩张密切相关。被子植物约有20多万种，是植物界最大的类群，但其形成和扩张的原因仍为未解之谜。现存被子植物中，约40%具有自交不亲和性 (Self-incompatibility, SI)。SI是一种正常可育的雌雄同花被子植物自花授粉后不能产生合子的现象，对于促进其异交并增加其多样性至关重要。被子植物在进化过程中，由于受到起伏不定的来自自交或异交的选择压力，其SI会发生频繁的丢失和重获。在真双子叶植物中，目前共发现四类不同分子机制的SI，包括常见于车前科、茄科、蔷薇科和芸香科的1类、十字花科的2类、罂粟科的3类和报春花科的4类SI。如此多样的SI机制是如何起源和演化的？四类SI机制的演化关系又是什么？这些问题的阐明将为揭示早期被子植物物种形成和扩张的机制提供关键线索。
11月4日，中国科学院遗传与发育生物学研究所薛勇彪研究组、复旦大学张一婧研究组和英国John Innes中心Enrico Coen研究组合作在The Plant Cell发表了题为Origin, Loss and Regain of Self-Incompatibility in Angiosperms的研究论文。该研究利用系统基因组演化分析、遗传学验证和生物学功能研究揭示了被子植物SI起源、丢失和重获的高度动态进化机制。
SI通常由包含紧密连锁的雌性和雄性S基因的单一复等位的S位点所控制。其中，1类SI的雌性S基因编码一个T2类核酸酶即S-核酸酶，而雄性S基因则编码多个C端为FBK或FBA结构域的F-box蛋白SLF。异交授粉时，由于多个SLF可协同识别并解除异己S-核酸酶的细胞毒性，因而产生异交亲和反应；而在自交授粉时，自己S-核酸酶的毒性由于无法被抑制，最终产生自交不亲和反应。
该研究首次发现来自毛茛科、茄科、车前科和蔷薇科的多个物种的SLF均能有效解除茄科植物杂交矮牵牛S-核酸酶的细胞毒性，进而打破其SI，并且这种跨物种SLF打破SI的概率显著高于种内，表明祖先SLF具有高效解除S-核酸酶毒性的能力，而随着逐步进化和选择，SLF的数量显著扩增，其协同解毒能力也有所增加。研究人员进一步对来自种子植物59个科的物种进行S位点结构分析，发现编码雌性自交不亲和决定因子T2类核酸酶和雄性自交不亲和决定因子FBK或FBA结构域蛋白的1类S位点结构在被子植物起源之初即已产生，表明该类S位点极其古老，可能与被子植物的起源和扩张有关。
随后，通过对真双子叶植物22个物种的自交不亲和性及S位点特征进行归纳分析，研究人员系统总结出真双子叶植物SI的三种丢失路径和四种重获路径 (图A)。其中，由于全基因组复制和1类S位点重复所导致的1类SI的丢失最为普遍，例如自交亲和的耧斗菜 (Aquilegia coerulea) 和菜豆 (Phaseolus vulgaris) 均包含2-3个1类S位点。该丢失路径主要基于竞争性相互作用的原理。竞争性相互作用是指四倍体植物产生的S基因型杂合的二倍体花粉可以打破自交不亲和性的现象。对于基因组中存在多个独立的1类S位点的植物，由于其中一个S位点的SLF可以识别并解除另一个S位点所编码的异己S-核酸酶的细胞毒性，因此该类植物所产生的花粉为S基因型杂合并且亲和。此外，一些物种则通过删除或失活1类S基因从而丢失了SI，该路径常见于栽培种，例如自交亲和的栽培金鱼草 (Antirrhinum majus) 和栽培番茄 (Solanum lycopersicum)均丧失了雌性自交不亲和决定因子S-核酸酶；而另一些物种则完全删除了1类S位点从而丢失了该类SI机制，例如报春花 (Primula vulgaris)、甘蓝 (Brassica oleracea) 和拟南芥 (Arabidopsis thaliana)。尽管如此，为了避免自交衰退，促进适应性生存和进化，一些自交亲和的物种通过失活或删除重复的1类S位点进而重新获得了1类SI，例如自交不亲和的西班牙金鱼草(A. hispanicum)、多毛番茄 (S. habrochaites)和柚子(Citrus maxima)等；而另一些物种则演化出了新的2类甘蓝 (B. oleracea)、3类罂粟 (Papaver somniferum) 或4类报春花 (P. vulgaris) 的SI (图B)。这些结果揭示了SI的起源和进化机制，为深入研究被子植物的起源和扩张提供了一个新的分子进化理论框架。
图. 显花植物自交不亲和性的起源、丢失与重获机制
中国科学院遗传与发育生物学研究所薛勇彪研究员、复旦大学张一婧研究员和英国John Innes中心Enrico Coen教授为论文的共同通讯作者。中国科学院遗传与发育生物学研究所赵洪博士、张越博士、西北师范大学张辉博士、中国科学院遗传与发育生物学研究所宋砚斋博士、复旦大学赵飞博士、中国科学院遗传与发育生物学研究所张玉娥副研究员、中国科学院北京基因组研究所博士生朱斯慧为论文的共同第一作者。本研究得到国家自然科学基金项目和中国科学院战略先导研究计划的资助。
论文链接：
https://doi.org/10.1093/plcell/koab266
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